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Chromatic Properties of Bipolar Cells in the Mouse Retina

Breuninger, Tobias

German Title: Chromatische Eigenschaften von Bipolarzellen in der Mausretina

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Abstract

The retina performs a wide range of computations to process visual signals. Feature extrac-tion, such as the detection of edges, motion, and color originate in specialized retinal circuits. In this study we investigated the circuits underlying chromatic processing in the mouse retina. Although color vision is wide spread among mammals, its research tends to focus on primates. Studying non-primate mammals can be advantageous in understanding the general principles of retinal chromatic processing. Like most mammals, mice feature dichromatic color vision based on short (S) and medium (M) wavelength-sensitive cone types. It is thought that mammals share a common retinal circuit that compares S- and M-cone output (in trichromats S- and M+L-cone) to generate blue/green (blue/yellow) opponent signals, with distinct bipolar cells providing separate chromatic channels. While S cone selective ON-bipolar cells (in mouse “type 9”) have been anatomi-cally identified, little is known about other cone selective channels, such as, for instance, M-cone selective OFF-bipolar cells. Here, we characterized cone connectivity and light responses of selected mouse bipolar cell types using immunohistochemical and electrophysiological methods. Our anatomical data indicate that four of the five mouse OFF-bipolar cell types (types 2, 3a/b and 4) as well as type 7 (as an example for ON-bipolar cells) indiscriminately contact both S- and M-cones. Using a marker that labels dendrites of both type-1 and -2 OFF-bipolar cells we found reduced immunofluorescence at S-cone, suggesting that type 1 avoids S-cones. Recordings of light responses showed that the chromatic tuning of bipolar cells strongly depended on their position along the dorso-ventral axis – due to the dorso-ventral gradient in S-opsin co-expression in mouse M-cones. In dorsal retina, where co-expression is low, most type-2 (and type-7) cells were green-biased, with a fraction of cells (≈ 14 %) displaying strongly blue-biased responses, likely reflecting S-cone input. Type 1 cells were also green biased but did not include blue-biased “outliers”, consistent with type-1 cells avoiding S-cones. We therefore suggest that type 1 represents the greenOFF pathway in mouse. In addition, we confirmed that type-9 bipolar cells display blueON responses. In ventral retina, all bipolar cell types studied here displayed similar blue-biased responses, suggesting that color vision may be only supported in the dorsal mouse retina. In conclusion, our data supports an antagonistically organized blue/green circuit with bipolar cells functioning as chromatically defined channels, which form the common basis for mammalian dichromatic color vision.

Translation of abstract (German)

In der Netzhaut findet auf vielfältige Weise eine Verarbeitung von visuellen Signalen statt. In spezialisierten Schaltkreisen werden charakteristische Bildinformationen extrahiert; beispielsweise werden Kanten, Bewegung und Farbe detektiert. In dieser Arbeit werden die Schaltkreise untersucht, die chromatische Signale in der Mausretina verarbeiten. Obwohl die meisten Säugetiere über die Fähigkeit des Farbsehens verfügen, konzentriert sich die Forschung meist auf das Farbsehen von Primaten. Doch kann auch die Erforschung anderer Säuger dem Verständnis genereller Verarbeitungsmechanismen helfen. Wie die meisten anderen Säuger verfügen auch Mäuse über dichromatisches Farbsehen basierend auf zwei Zapfentypen, den S und M Zapfen, die spektrale Sensitivitäten im kurzen (engl. „short wavelength“ – S) und mittleren („medium wavelength“ – M) Wellenlängenbereich besitzen. Es wird vermutet, dass alle Säuger homologe retinale Schaltkreise besitzen, die für die differenzielle Verrechnung der Ausgangssignalen von S gegenüber M Zapfen (bei Trichromaten: S gegen M und L Zapfen) verantwortlich sind, woraus sich schließlich farbantagonistische blau/grüne (bei Trichromaten: blau/gelbe) Signale ergeben. Bipolarzellen dienen dabei als separate Kanäle für die Weiterleitung der chromatischen Signale. ON Bipolarzellen, die selektiv S-Zapfen kontaktieren, wurden anatomisch bereits identifiziert (in der Maus: Typ 9). Hingegen ist wenig bekannt über andere selektive Kanäle, beispielsweise M-Zapfen-selektive OFF-Bipolarzellen. In der vorliegenden Arbeit werden Bipolarzellen mit immunohisto-chemischen und elektrophysiologischen Methoden bezüglich ihrer Zapfenkontakte sowie ihrer Lichtantworten charakterisiert. Wie unsere anatomischen Ergebnisse zeigen, kontaktieren vier der fünf OFF-Bipolar-Zelltypen (die Typen 2, 3a/b und 4) und mindestens ein ON-Bipolar-Zelltyp (Typ 7) beide Zapfentypen unselektiv. Bei der Verwendung eines Markers für die Dendriten von Typ 1 und Typ 2 Zellen fanden wir Belege dafür, dass Typ 1 Bipolarzellen Kontakte mit S-Zapfen vermeiden. Unsere elektrischen Ableitungen von Bipolarzellen zeigen ein starkes Abhängigkeits-Verhältnis der chromatischen Lichtantworten von der dorso-ventralen Position der Zelle, welches durch den dorso-ventralen Gradienten der Koexpression von S-Opsin in M-Zapfen erklärt werden kann. In der dorsalen Retina, in der Koexpression nur im geringen Maße vorkommt, ist das chromatische Antwortverhalten der meisten Typ 2 (und Typ 7) Zellen in Richtung grün verschoben. Allerdings zeigt ein kleiner Anteil (≈ 14 %) der Zellen ein stark blau verschobenes Antwortverhalten. Diese „Ausreißer“ konnten wir im Fall der Typ 1 Zellen nicht finden. Dies deuten wir als Übereinstimmung mit unseren anatomischen Daten (Typ 1 Zellen meiden S-Zapfen) und schließen daraus, dass der grüne OFF-Signalweg durch Typ 1 repräsentiert wird. Zusätzlich konnten wir bestätigen, dass Typ 9 Zellen blaue ON Lichtantworten zeigen. Alle ventral abgeleiteten Zellen zeigten ebenfalls ein deutlich blau verschobenes Antwortverhalten. Eine chromatische Verarbeitung in der ventralen Netzhaut ist somit wahrscheinlich kaum oder gar nicht möglich. Unsere Daten unterstützten die Hypothese eines homologen, farbantagonistischen blau/grün Schaltkreises als Grundlage für das Farbsehen in Säugetieren, wobei Bipolarzellen chromatisch definierte Kanäle durch die Netzhaut darstellen.

Item Type: Dissertation
Supervisor: Frings, Prof. Dr. Stephan
Date of thesis defense: 23. November 2010
Date Deposited: 31. Jan 2011 13:44
Date: 2010
Faculties / Institutes: Service facilities > Max-Planck-Institute allgemein > MPI for Medical Research
Service facilities > Interdisziplinäres Zentrum für Neurowissenschaften
Subjects: 570 Life sciences
Controlled Keywords: Netzhaut, Farbensehen, Elektrophysiologie, Sehen, Tagessehen, Neurophysiologie
Uncontrolled Keywords: Bipolarzellen , Mausretinabipolar , retina , color , vision
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