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Germline development in Platynereis dumerilii and its connection to embryonic patterning

Zelada González, Yanire Fabiola

German Title: Entwicklung der Keimbahn bei Platynereis dumerilii im Zusammenhang mit embryonaler Musterbildung

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Abstract

Despite specific knowledge from selected model systems, a unified theory about the evolutionary origin of germ cell specification still requires detailed analyses in other species. In this thesis, I present evidence on the establishment of the germline and its correlation with pluripotency and embryonic patterning in the polychaete Platynereis dumerilii, an emerging model system that is well suitable for comparative developmental studies across Bilateria. In the first section, I describe the germline development of Platynereis with the help of several molecular germline markers, including vasa, nanos and par-1. This analysis revealed that the primordial germ cells originate from the mesodermal lineage and emerge during the final stages of larval development from a region of undifferentiated cells, namely the posterior growth zone. In juveniles, the primordial germ cells remain quiescent in the former larval segments, while the polychaete grows by addition of new segments from the posterior growth zone. At the onset of gametogenesis, these cells proliferate, migrate to the posterior segments and differentiate into gametes. I extended this analysis in the second section by investigating the expression of germline genes in two not terminally differentiated tissues: the growth zone and tail regenerates. From the expression pattern of vasa in these tissues and its comparison to several genes that are expressed in totipotent and stem cells, such as pl10 and piwi, I suggest that there is an ancestral link between these processes, which is conserved in Platynereis. The third part of my thesis addresses the relationship between germline determination and axis formation. Here, I compared the expression pattern of nanos – one of the posterior genes in Drosophila responsible for the maintenance of germ cell fate and establishment of the posterior segments – to the mRNA distribution of the gap gene hunchback in the early larva. My analysis is consistent with a conserved role of Nanos (and possibly its partner Pumilio) in the translational repression of hunchback, as it is the case in Drosophila, arguing that this system might be a conserved mechanism to establish embryonic polarity in the protostomes.

Translation of abstract (German)

Eine vereinheitlichende Theorie über den evolutiven Ursprung der Keimzellspezifizierung erfordert, über spezifische Studien an wenigen ausgesuchten Modellorganismen hinaus, weitere detaillierte Untersuchungen an anderen Species. Im Rahmen dieser Arbeit beschreibe ich die Etablierung der Keimbahn bei dem Polychaeten Platynereis dumerilii, einem aufstrebendem Modellorganismus, der gut für vergleichende entwicklungsbiologische Studien innerhalb der Bilateria geeignet ist. Im ersten Teil beschreibe ich die Entwicklung der Keimbahn von Platynereis mit Hilfe von verschiedenen molekularen Keimzellmarkern, einschließlich vasa, nanos und par-1. Diese Analyse ergab, dass die primordialen Keimzellen mesodermalen Ursprungs sind und zum Ende der Larvalentwicklung hin aus einer Region undifferenzierter Zellen auswandern; der so genannten posterioren Wachstumszone. In Jungtieren ruhen die primordialen Keimzellen zunächst in den ehemaligen Larvalsegmenten, während der Polychaet durch Hinzufügen neuer Segmente von der posterioren Wachstumszone her weiter wächst. Mit Eintritt der Gametogenese beginnen diese Zellen zu proliferieren, wandern zu den hinteren Segmenten und differenzieren sich dort zu Gameten. Im zweiten Abschnitt weitete ich die Expressionsanalyse von Keimbahn-Genen auf zwei noch nicht endgültig differenzierte Gewebetypen aus: der Wachstumszone und regenerierenden Hinterenden. Basierend auf dem Expressionsmuster von vasa in diesen Geweben im Vergleich zu verschiedenen Genen, die bekanntermaßen in totipotenten- und Stammzellen eine Rolle spielen, wie pl10 und piwi, schließe ich, dass eine ursprüngliche Verbindung zwischen diesen Prozessen besteht, die bei Platynereis erhalten ist. Der dritte Teil meiner Arbeit beschäftigt sich mit dem Zusammenhang zwischen Keimbahndetermination und Achsenbildung. Hier habe ich die Expressionsmuster von nanos – einem der posterioren Gene bei Drosophila, welches sowohl für die Aufrechterhaltung des Keimzellschicksals als auch für die Entwicklung der posterioren Segmente verantwortlich ist – mit der mRNA Verteilung des Gap-Gens hunchback in der frühen Larve verglichen. Meine Untersuchungen bestätigen eine mögliche konservierte Rolle von Nanos (wahrscheinlich zusammen mit seinem Partner Pumilio) bei der Hemmung der Translation von hunchback, wie sie auch bei Drosophila zu finden ist. Dies legt nahe, dass dieses System einen ursprünglichen Mechanismus zur Etablierung der Polarität in Embryos von Protostomiern darstellt.

Document type: Dissertation
Supervisor: Müller, Prof. Werner
Date of thesis defense: 18 March 2005
Date Deposited: 31 Mar 2005 12:52
Date: 2005
Faculties / Institutes: Service facilities > Centre for Organismal Studies Heidelberg (COS)
DDC-classification: 570 Life sciences
Controlled Keywords: Keimbahn
Uncontrolled Keywords: Polychaeten , Platynereis dumeriliivasa , nanos , hunchback , germline
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