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Modelling of zinc uptake and transport in plant roots

Claus, Juliane

German Title: Modellierung von Zinkaufnahme und Transport in Pflanzenwurzeln

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Abstract

Zinc is an essential micronutrient in green plants, yet toxic at high concentrations. Only specialized hyperaccumulator plants can tolerate high zinc doses and are therefore of special interest for their potential application in phytoremediation and crop development. Zinc ions are taken up from the soil along with water and are transported towards the root’s vascular bundle in two parallel ways: cell wall (apoplast) and cytoplasm (symplast). Cross-membrane transport into and out of the cytoplasm is mediated by ZIP and HMA transporter proteins, respectively. The ZIP transporters responsible for zinc uptake are highly regulated to guarantee an optimal internal zinc concentration under varying external conditions. A dynamical model based on ordinary differential equations is used to study the regulation of ZIP transporters. A data-based model in yeast allows insights into general mechanisms. Simulations of different model variants in plants suggest an activator-inhibitor model as the most likely mechanism, because it provides more robust zinc homeostasis than simpler models without inhibitor. High robustness of the steady state towards external zinc variations, however, leads to instability of the steady state and high-amplitude oscillations. These oscillations form stable periodic solutions and emerge from a supercritical Hopf bifurcation in certain critical values of the external zinc concentration. To study spatial aspects of the zinc distribution in root tissues, the ZIP regulatory model was coupled to a radial transport model. This model accounts for the structure of the root consisting of symplast and apoplast and includes effects of water flow, diffusion, and cross-membrane transport via transporters. It also incorporates the radial geometry and varying porosity of root tissues. We use existing biological data to estimate parameters and analyze the properties of the model in numerical simulations. Experimental results show a pattern of zinc accumulation close to the center of the root, which disappears at high levels of the efflux transporter HMA. Using our model, we study the roles of ZIP regulation, HMA level and water flow velocity in the creation of this radial pattern. In the steady state, the model reproduces the zinc gradient found in experiments as well as its loss at increased levels of HMA. Surprisingly, water flow velocity is found to be also a key parameter for producing this gradient. These results give insight into the uptake and transport of zinc in roots and suggest improved experimental assays. Buffering and vacuolar sequestration are known to play important roles in zinc homeostasis. Regulated vacuolar sequestration in yeast again serves as a databased model for possible mechanisms. In plants, buffering can dampen the oscillations and lead to stability of the steady state. Since experiments do not suggest oscillatory behavior in the cellular zinc concentration, these results indicate the existence of strong zinc buffers.

Translation of abstract (German)

Zink ist ein essentielles Spurenelement für Pflanzen, in hohen Konzentrationen jedoch giftig. Nur spezialisierte sogenannte Hyperakkumulatoren können hohe Zinkmengen tolerieren und werden aufgrund von mögliche Anwendungen in der Phytoremediation oder als funktionelle Nahrungsmittel seit Längerem erforscht. Zinkionen werden in Wasser gelöst aus dem Boden aufgenommen und auf zwei Wege durch die Wurzel zum Leitgewebe transportiert: der Zellwand (Apoplast) und dem Zytoplasma (Symplast). Die Transportproteine ZIP und HMA erlauben den Zinktransport über Zellmembranen. Die für die Aufnahme zuständigen ZIP Transporter sind hoch reguliert, um eine optimale zelluläre Zinkkonzentration unter schwankenden externen Bedingungen zu garantieren. Ein dynamisches Modell aus gewöhnlichen Differentialgleichungen wird zur Untersuchung der Regulation der ZIP-Transporter verwendet. Das Modell wird in Hefe und Pflanzenwurzeln angewendet. Simulationen verschiedener Modellvarianten deuten darauf hin, dass in Pflanzen ein Aktivator-Inhibitor-Mechanismus wahrscheinlicher ist als einfachere Modelle ohne Inhibitor, denn dieser Mechanismus erlaubt robustere Zinkhomöostase. Hohe Robustheit der stationären Lösung führt jedoch zur Instabilität und der Entstehung von Oszillationen. Diese bilden stabile periodische Lösungen und entwickeln sich aus einer superkritischen Hopfbifurkation in bestimmten kritischen Werten der externen Zinkkonzentration. Um räumliche Zinkdistributionen im Wurzelgewebe zu verstehen, wurde das ZIP-Regulationsmodell gekoppelt mit einem radialen Transportmodell. Dieses berücksichtigt die Struktur der Wurzel mit Symplast und Apoplast, die radiale Geometrie und wechselnde Porösität und beschreibt die Effekte von Wasserfluss, Diffusion und Membrantransport durch Transportproteine. Biologische Daten werden zur Abschätzung der Parameter verwendet. Experimentelle Ergebnisse zeigen ein Muster mit hoher Zinkakkumulation im Zentrum der Wurzel, welches bei Erhöhung des Effluxtransporters HMA verschwindet. Diese stationären Zustände werden im Modell reproduziert. Erstaunlicherweise scheint der Wasserfluss jedoch auch eine Schlüsselrolle bei der Erzeugung dieses Gradienten zu spielen. Diese Resultate geben Biologen wichtige Erkenntnisse und Vorschläge für verbesserte experimentelle Messungen. Pufferung und Sequestrierung spielen eine wichtige Rolle in der Zinkhomöostase. Die regulierte Sequestrierung in die Vakuole in Hefe lässt sich mithilfe von Daten gut simulieren und experimentelle Vermutungen bestätigen. In Pflanzenmodell führt simulierte Pufferung zu einer Dämpfung der beobachteten Oszillationen und zur Stabilisierung des Steady States. Da Experimente tatsächlich keine Anzeichen von Oszillationen in der Zinkkonzentration liefern, deuten diese Ergebnisse auf eine starke Pufferung hin.

Item Type: Dissertation
Supervisor: Chavarría Krauser, Dr. Andrés
Date of thesis defense: 26 November 2014
Date Deposited: 18 Dec 2014 09:50
Date: 2014
Faculties / Institutes: Service facilities > Interdisciplinary Center for Scientific Computing
Service facilities > Bioquant
Subjects: 510 Mathematics
570 Life sciences

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  • Modelling of zinc uptake and transport in plant roots. (deposited 18 Dec 2014 09:50) [Currently Displayed]
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