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Population-parameter sensing in the mating system of Saccharomyces cerevisiae

Banderas, Alvaro

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Abstract

Sexual reproduction is a key evolutionary innovation which sets the ground for sexual selection. Sexual selection exhibits a strong dependence on the degree of competition in a mating population. The tie between active perception of competition and sexual behavior is a crucial process for intra and intersexual selection, however, its mechanisms remain largely unknown due to experimental intractability. Unicellular mating occurs under the same constraints but population and environmental parameters can be experimentally controlled and dynamic measurements of molecular and behavioral outputs can be performed. In this work, we propose that on the prototypical chemosensory mating system from Saccharomyces cerevisiae, the response magnitude generated by the presence of the complementary sex equals the probability of forming a sexual pair by chance. In chemosensory (pheromonal) mating systems, perception of competition as an indicator of mating likelihood is constrained by the following fact. Given that the most reasonable measure of the degree of competition/mating-likelihood in the population is the operational sex ratio, i.e. the fraction of individuals of a particular sex in the sexually active population (OSR in animals or theta in this work), sensory systems would need information about the abundance of individuals of both sexes, whereas the sexual response is induced by pheromones produced only by the opposite sex. Therefore, the OSR seems sensorially indistinguishable from the absolute number of potential mates, which would make mating likelihood imperceptible. By using experiments where the emitted pheromone concentration is isotropic and therefore does not depend on the distance separating mates, we manipulated population parameters and measured quantitative mating-pheromone pathway outputs to show that yeast is able to effectively sense the population sex ratio (theta) and the absolute mate number as separate cues by using a sensory disentangling mechanism. The mechanism is based on sensory input attenuation, i.e. the enzymatic degradation of the sexual pheromone produced by the opposite sex. As revealed by a simple physical model, the population displays specific sensitivities to sex ratio and cell density by modifying the time profile of pheromone concentration, with its maxima depending linearly on emitter cell density, and scaled by the inverse square root of receiver cell density. We show that in a random collision scenario the sex-ratio of the population indeed determines the likelihood of successful sexual pairing, matching the gene-expression response to sex ratio. Sensing mating likelihood allows control of mating investments, minimizing growth arrest and pathway overstimulation. Pheromone-based mate-sensing constitutes an example of a population-level fractional sensing mechanism, aided by the coupling of population-dependent signal attenuation and internal non-adaptive signal transduction. The study can be framed within the context of quantitative biology in its experimental methodology, and within (cellular) sensory systems, cell-cell communication and sexual selection theory because of its implications.

Translation of abstract (German)

Sexuelle Reproduktion ist eine zentrale evolutionäre Innovation und maßgebend für die sexuelle Selektion. Sexuelle Selektion korreliert stark mit dem Konkurrenzdruck, der in einer sich fortpflanzenden Population vorherrscht. Der Zusammenhang zwischen der aktiven Wahrnehmung von Konkurrenz und sexuellem Verhalten ist entscheidendend bei der intra- und intersexuellen Selektion. Aufgrund der experimentellen Komplexität sind die zugrundeliegenden Mechanismen jedoch weitestgehend unbekannt. Paarungen unter einzelligen Organismen geschehen mit denselben Einschränkungen, jedoch lassen sich Populationen und Umweltparameter experimentell kontrollieren und molekulare Vorgänge sowie das Verhalten in dynamischen Messungen bestimmen. In der vorliegenden Arbeit wurde die chemosensorische Kommunikation zwischen Zellen verschiedenen Paarungstyps der Hefe Saccharomyces cerevisiae untersucht. Es wurde gezeigt, dass in diesem System die Stärke der Antwort, welche durch den anderen Paarungstyp ausgelöst wird, annähernd der Wahrscheinlichkeit der zufälligen Kollision mit einer andersgechlechtlichen Partnerzelle entspricht. Prinzipiell ist in chemosensorischen (durch Pheromone vermittelten) Paarungssytemen die Wahrnehmung von Konkurrenz als Indikator der Paarungswahrscheinlichkeit eingeschränkt. Das operative Geschlechterverhältnis (OSR = operational sex ratio bei Tieren, \theta in dieser Arbeit), welches den Anteil an Individuen des selben Geschlechts beschreibt, stellt die sinnvollste Messgröße für den Grad der Konkurrenz/ Paarungswahrscheinlichkeit in einer Population dar. Zur Detektion der OSR benötigen sensorische Systeme Informationen über die Häufigkeit beider Geschlechter; allerdings wird in chemosensorischen Systemen eine sexuelle Reaktion durch Pheromone induziert, welche nur von andersgeschlechtlichen Zellen produziert werden. Sensorisch scheint die OSR daher nicht unterscheidbar von der absoluten Zahl potentieller Geschlechtspartner, wodurch die Wahrscheinlichkeit einer Paarung nicht wahrnehmbar wäre. Durch Experimente, bei denen die Pheromonkonzentration isotropisch und daher unabhängig von der Distanz zwischen Geschlechtspartnern ist, wurden in der vorliegenden Arbeit Populationsparameter manipuliert und quantitativ die Aktivität des Pheromon-Signalweges gemessen. Dabei konnte gezeigt werden, dass Saccharomyces cerevisiae das Geschlechterverhältnis (\theta ) und die absolute Zahl potentieller Geschlechtspartner in einer Population als getrennte Hinweise mittels eines sensorischen Mechanismus zur Signalunterscheidung wahrnehmen kann. Dieser Mechanismus basiert auf einer Attenuation des Signals durch enzymatische Degradation des Sexualpheromons, welches von andersgeschlechtlichen Zellen produziert wird. In einem einfachen physikalischen Modell wird gezeigt, dass die Population unterschiedliche Sensitivitäten für Geschlechterverhältnis und absolute Zelldichte besitzt, indem sie die Pheromonkonzentration über die Zeit verändert. Die im Zeitverlauf erreichte maximale Pheromonkonzentration ist proportional zur Zelldichte der sekretierenden Zellen und invers proportional zur Quadratwurzel der Dichte der Empfängerzellen. Es wird gezeigt, dass in einem Szenario zufälliger Kollisionen die Wahrscheinlichkeit einer erfolgreichen sexuellen Paarung tatsächlich vom Geschlechterverhältnis in der Population bestimmt wird, welches wiederum mit der Genexpressionsantwort auf das Geschlechterverhältnis korreliert. Die Abschätzung der Paarungswahrscheinlichkeit ermöglicht eine Kontrolle des Investements in den Paarungsversuch, wodurch Wachstumsarrest und Signalweg-Überstimulierung minimiert werden. Die auf Pheromon basierende Kommunikation zwischen Partnerzellen in Hefe ist ein Beispiel für einen Mechanismus, in welchem das Verhältnis von verschiedenen Zelltypen auf Populationsebene wahrgenommen wird. Erreicht wird dies durch die Kopplung von populationsabhängiger Attenuation des Signals und einer nicht-adaptiven internen Signaltransduktion.

Item Type: Dissertation
Supervisor: Sourjik, Prof. Dr. Victor
Place of Publication: Heidelberg
Date of thesis defense: 27 July 2015
Date Deposited: 20 Nov 2015 10:43
Date: 2016
Faculties / Institutes: The Faculty of Bio Sciences > Dean's Office of the Faculty of Bio Sciences
Subjects: 500 Natural sciences and mathematics
570 Life sciences
Uncontrolled Keywords: mating, shmooing, sensory input, sex ratio, predictive response

Available Versions of this Item

  • Population-parameter sensing in the mating system of Saccharomyces cerevisiae. (deposited 20 Nov 2015 10:43) [Currently Displayed]
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