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Metabolic regulation of the shoot apical meristem by the TOR kinase in Arabidopsis thaliana

Janocha, Denis

German Title: Metabolische Steuerung des Spross-Apikalmeristems durch die TOR Kinase in Arabidopsis thaliana

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Abstract

Plants dynamically adjust their development and growth pattern to maximize their chances to reproduce even under challenging conditions. The cellular basis for this remarkable phenotypic plasticity are stem cell populations that are maintained throughout the whole life of a plant. Intricate sensing and signaling mechanisms are required to instruct stem cell behavior according to current needs. Consequently, light- and nutrient signals are integrated and modulate the core molecular circuits underlying regulation of the shoot apical meristem (SAM). We know that expression of the stem cell master regulator WUSCHEL (WUS) is modulated by photoreceptor mediated light signaling pathways together with sugar and nitrate. Activity of the evolutionary conserved TOR kinase is required to integrate and relay these signals, but we do not understand how TOR activity is conveyed to modulate WUS expression. In this work, I identified CK signaling in an RNAseq approach as the major downstream effector of TOR activity controlling WUS expression and shoot development. I demonstrate that TOR activity stabilizes trans-Zeatin which is known to be one of the major determinants influencing shoot growth and meristem maintenance. Mechanistically, this is achieved by TOR dependent translational repression of CKX catabolic enzymes, allowing plants to swiftly adjust their growth factor milieu in response to dynamic environments. This study is the first example for TOR mediated translational repression of a catabolic enzyme and thus provides a mechanistic framework integrating the contributions of central metabolism and core developmental regulators towards stemness.

Translation of abstract (German)

Pflanzen sind in der Lage ihre Entwicklungs- und Wachstumsprozesse dynamisch an sich verändernde Umweltbedingungen anzupassen, um ihre Aussichten auf erfolgreiche Reproduktion zu erhöhen. Diese bemerkenswerte Anpassungsfähigkeit basiert auf Stammzellen, die über den gesamten Lebenszyklus der Pflanze hinweg erhalten werden und so stetig neue Organe bilden. Um das Verhalten der Stammzellen an die jeweiligen Bedingungen anpassen zu können, haben Pflanzen ein hoch-spezialisiertes und komplexes Instrumentarium an Rezeptoren und Signalverarbeitungs- Netzwerken entwickelt. Folglich werden die zentralen molekularen Regelkreise, die für die Steuerung der Stammzellen verantwortlich sind an wechselnde Licht- und Nährstoffverfügbarkeit angepasst. Wir wissen, dass die Expression eines zentralen Steuerungsgens der Stammzellen, namentlich WUSCHEL (WUS), durch Photorezeptor- basierte Lichtsignale sowie Zucker- und Nitrat Verfügbarkeit moduliert wird. Um die Verarbeitung und Weiterleitung dieser Signalwege zu gewährleisten ist die Aktivität der evolutionär konservierten TOR Kinase notwendig. Bisher haben wir nicht verstanden, wie die Aktivität der TOR Kinase die Steuerung von WUS bewerkstelligt. In der vorliegenden Arbeit gelang es mir basierend auf Transkriptom Untersuchungen das Pflanzenhormon Cytokinin als zentralen Effektor zwischen TOR Aktivität und WUS zu identifizieren. Ferner konnte ich zeigen, dass TOR Aktivität die Stabilität von trans-Zeatin bestimmt, ein Cytokinin welches bereits als eine der zentralen Determinanten des Sprosswachstums und der Meristem Steuerung identifiziert wurde. Zudem konnte ich die TOR abhängige translationale Unterdrückung von CKX katabolischen Enzymen als den zugrundeliegenden molekularen Mechanismus identifizieren. Dieser erlaubt es Pflanzen auf veränderte Umweltbedingungen zu reagieren, indem sie schnell die Verfügbarkeit von Wachstumshormonen begrenzen. Dies sind die ersten Untersuchungen die TOR abhängige translationale Unterdrückung von katabolischen Enzymen zeigen und tragen damit dazu bei, die spezifischen Einflüsse von zentralem Metabolismus und Entwicklungsgenen auf die Stammzellidentität in Einklang zu bringen.

Document type: Dissertation
Supervisor: Lohmann, Prof. Dr. Jan
Place of Publication: Heidelberg
Date of thesis defense: 6 May 2022
Date Deposited: 16 May 2022 07:01
Date: 2023
Faculties / Institutes: The Faculty of Bio Sciences > Dean's Office of the Faculty of Bio Sciences
DDC-classification: 500 Natural sciences and mathematics
570 Life sciences
580 Botanical sciences
Controlled Keywords: Plant Molecular Biology, Phytohormones, Cytokinin
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