Directly to content
  1. Publishing |
  2. Search |
  3. Browse |
  4. Recent items rss |
  5. Open Access |
  6. Jur. Issues |
  7. DeutschClear Cookie - decide language by browser settings

A Single Pair of Neurons Defines a Neuropeptide-Dependent Aversive Memory Channel in Drosophila melanogaster

Hörtzsch, Jan Niklas

[img]
Preview
PDF, English - main document
Download (5MB) | Terms of use

Citation of documents: Please do not cite the URL that is displayed in your browser location input, instead use the DOI, URN or the persistent URL below, as we can guarantee their long-time accessibility.

Abstract

Parallel information processing in distinct channels is a common functional principle of nervous systems to facilitate rapid and precise extraction of specific features. A hallmark of such parallel processing is that the originally acquired information is initially segregated into individual processing channels that are tuned to extract distinct features of the input before re-converging them to guide appropriate responses. Parallel processing also applies to aversive olfactory memories in Drosophila where the metabolically costly and more enduring memory channel is sensitive to cold anesthesia (ASM) whereas the parallel anesthesia resistant memory channel (ARM) is only transient. The molecular basis and functional significance of this segregation of aversive olfactory memories in parallel channels is currently unclear. Here, we show that an aversive unconditioned stimulus (US) used in classical olfactory conditioning experiments is responsible for synaptic activity-driven neuronal nuclear calcium transients in distinct areas of the fly brain. These areas include the fly's association center, the mushroom bodies (MBs), as well as the fly's master regulator of its neuropeptidergic system, the pars intercerebralis (PI). Blockade of nuclear calcium signaling allowed us to functionally and morphologically separate the role of cAMP, a classical signaling pathway in learning and memory, and nuclear calcium signaling in the establishment of consolidated long-term memories (LTM) (Weislogel et al., 2013). In addition, we show that the US activates the fly’s widespread neuropeptidergic system and, in particular, the PI which results in multiple local signaling events or even systemic responses. Furthermore, we show that the acquisition and formation of all ASM phases requires additional release of mature neuropeptides from a single pair of dorsal paired medial (DPM) neurons. DPM neurons form a recurrent network with mushroom body neurons that has been shown to be involved in the formation of serotonin-dependent ARM, consolidation of memory and linking these consolidation processes to sleep. Our results reveal that DPMs define a qualitatively distinct parallel memory channel that strictly depends on mature neuropeptides and that is, within the first hours after training, behaviorally additive to the neuropeptide-independent ARM channel. Afterwards, in its subsequent consolidated phase, the ASM channel becomes exclusive towards the ARM channel. Thus, we propose that DPM neurons are capable of gating the simultaneous formation of two parallel memory channels by means of using two distinct signaling systems. Finally, given that neuropeptide signaling appears to be more widely involved in the processing of the US, it could represent a general mean of defining parallel processing channels.

Translation of abstract (German)

Die parallele Verarbeitung, bzw Aufspaltung von Informationen in verschiedene Kanäle ist ein allgemeines Funktionsprinzip von Nervensystemen um schnelle und präzise Reaktionen auf bestimmte Stimuli zu erleichtern. Ein Kennzeichen dieser parallelen Verarbeitung ist, dass die ursprünglich gewonnenen Informationen zunächst in einzelne, reizspezifische Verarbeitungs-kanäle aufgetrennt werden, bevor sie erneut konvergieren um die entsprechende Reaktion auf den Reiz zu ermöglichen. Dieses Prinzip wird auch von Drosophila bei der klassischen olfak-torischen Konditionierung angewendet, bei der zwei verschiedene Kanäle simultan etabliert werden. Der eine ist metabolisch aufwendig und langlebig, während seiner Etablierung jedoch Kälteschock sensitiv (ASM), der andere ist für den Organismus einfacher zu etablieren und Kälteschock resistent, allerdings auch kurzlebiger (ARM). Die molekularen Grundlagen sowie die funktionelle Bedeutung dieser Aufteilung in zwei parallele Kanäle ist jedoch zur Zeit noch unklar. Hier zeigen wir dass die Präsentation des aversiven, unkonditionierten Stimulus (US) verantwortlich ist für zeitlich begrenzte Kalziumeinströme in den Zellkern bestimmter Neuro-ne in bestimmten Hirnarealen der Fliege, vornehmlich in die zentralen Assoziationszenter - die Pilzkörper -, sowie die Hauptregulierungsregion des neuropeptidergen Systems - den pars intercerebralis (PI). Blockierung der Kernkalziumsignale ermöglichte uns die funktionelle sowie morphologische Separierung der Notwendigkeit von cAMP -einem klassischen Signalweg in Gedächtnisbildung- und Kernkalziumsignalen, in der Etablierung von konsolidiertem Langzeitgedächtnis (LTM) (Weislogel et al., 2013). Daneben wirkt der US auch aktivierend auf das neuropeptiderge System und besonders auf dessen Organisator den PI, was sich in verschiedenen lokalen Signalereignissen und systemischen Reaktionen zeigt. Des Weiteren zeigen wir, dass sowohl der Erwerb als auch die Bildung aller ASM Phasen von der zusätzlichen Freisetzung von reifen Neuropeptiden abhängig ist, welche von einem einzigen dorsal-medial liegendem Paar von Neuronen (DPM) ausgeht. Die DPMs bilden ein rekursives Netzwerk mit Neuronen des Pilzkörpers welches bei der Bildung von Serotonin-abhängigen ARM-Phasen, sowie der Konsolidierung von Gedächtnis und der Abfolge von Schlafmustern eine Rolle spielt. Die DPMs definieren somit einen streng neuropeptidabhängigen Gedächtniskanal der Anfangs additiv und später exklusiv mit dem parallelen ARM Kanal interagiert. Unsere Hypothese lautet daher dass die DPM Neurone die gleichzeitige Bildung von zwei parallelen Gedächtniskanälen mittels zweier unterschiedlicher Signalsysteme steuern. Da Neuropeptidsignale anscheinend einen viel größeren Einfluß auf die Prozessierung des US haben, könnten sie sich darüber hinaus als ein allgemeines Mittel zur Definition von parallelen Verarbeitungskanälen heraustellen.

Item Type: Dissertation
Supervisor: Schuster, Prof. Dr. Christoph
Date of thesis defense: 14 June 2016
Date Deposited: 29 Sep 2016 07:46
Date: 2017
Faculties / Institutes: The Faculty of Bio Sciences > Dean's Office of the Faculty of Bio Sciences
Subjects: 000 Generalities, Science
500 Natural sciences and mathematics
570 Life sciences
590 Zoological sciences
About | FAQ | Contact | Imprint |
OA-LogoDINI certificate 2013Logo der Open-Archives-Initiative