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Evolution of the extraembryonic tissue in flies: from Megaselia abdita to Drosophila melanogaster

Caroti, Francesca

German Title: Evolution des extraembryonalen Gewebes in Fliegen: von Megaselia abdita zu Drosophila melanogaster

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Abstract

Embryonic development establishes the body plan, organs, and the shape of the adult animal organism. This process involves cells and tissues that eventually will not be part of the growing embryo, so-called extraembryonic tissues. In insects, extraembryonic tissues contribute to embryonic development by fulfilling important roles during specific morphogenetic movements, such as blastokinesis, germband retraction and dorsal closure, but also in the protection of the embryo against egg desiccation and pathogens. Within insects, extraembryonic tissues differ in number and topology, they may display diverse morphologies even between closely related species, and it is currently not yet clear which specific function each extraembryonic tissue fulfills and how its development is genetically regulated. Most of our current understanding of extraembryonic development and function in insects stems from studies in Tribolium castaneum and Drosophila melanogaster. The two species show several morphological differences, not only at the extraembryonic level but also in the morphology of the embryo. Specifically, T. castaneum has two extraembryonic tissues called amnion and serosa: the serosa separates from the embryo, grows over it, and eventually encloses the embryo, the amnion stays attached to the embryo and covers its ventral side. D. melanogaster, by contrast, develops only one single extraembryonic tissue called amnioserosa that remains in constant contact with the embryo and stays on its dorsal side. The diversity in form, development, and function of extraembryonic tissues in insect species provides an outstanding model to address how form and function of specific epithelia evolved, and how these changes were genetically encoded. In my thesis, I have taken advantage of intermediate characters in extraembryonic development of Megaselia abdita (Diptera, Phoridae), which features a similar embryonic development as D. melanogaster but maintained two extraembryonic tissues and thus part of the ancestral extraembryonic development described in T. castaneum. I have focused my attention on a detailed in vivo analysis of extraembryonic development at a morphogenetic and cellular level by establishing and using light-sheet microscopy. I acquired evidence that links extraembryonic tissues behavior in M. abdita to orthologues of the T-box transcription factor Dorsocross and the tumor necrosis factor Eiger, which in D. melanogaster are key genes that contribute to specification and morphogenesis of the amnioserosa. In vivo observations and functional studies suggest an important interaction of the extraembryonic tissues of M. abdita with the extracellular matrix that seems to be finely regulated. In conclusion, the results of this study increase our knowledge on morphology and development of extraembryonic tissues in M. abdita and provided an in vivo technique for non-model organisms to study in toto dynamics of early development.

Translation of abstract (German)

Während der Embryonalentwicklung wird der Bauplan des Körpers, der Organe und der äusserlichen Erscheinung des ausgewachsenen Tieres festgelegt. Dieser Prozess bezieht Zellen und Gewebe mit ein, die letztendlich nicht Teil des wachsenden Tieres darstellen, dassogenannte extraembryonale Gewebe. In Insekten erfüllt das extraembryonale Gewebe wichtige Rollen während spezifischen morphogenetischen Bewegungen, wie der Blastokinese, dem Zurückziehen des Keimbandes und des dorsalen Verschlusses. Weiterhin schützt es den Embryo gegen Austrocknung und Pathogene im Laufe der Embryonalentwicklung. Zwischen den Insekten unterscheidet sich das extraembryonale Gewebe in Zahl und räumlicher Struktur und kann sogar diverse Morphologien zwischen eng verwandten Arten darstellen. Bisher ist noch nicht bekannt, welche spezifischen Funktionen das extraembryonale Gewebe erfüllt und wie seine Entwicklung genetisch reguliert ist. Der Großteil unseres Verständnisses der Entwicklung des extraembryonalen Gewebes stammt aus Studien mit Tribolium castaneum und Drosophila melanogaster. Beide Arten zeigen mehrere morphologische Unterschiede, nicht nur auf dem extraembryonalen Level, sondern auch in der Morphologie des Embryos. Im speziellen besitzt T. castaneum zwei extraembryonale Gewebe, das Amnion und die Serosa. Die Serosa separiert sich vom Embryo und wächst um den Embryo, bis sie ihn umschließt. Das Amnion hingegen bleibt mit dem Embryo verbunden und bedeckt seine ventrale Seite. Im Gegensatz dazu findet man in D. melanogaster nur ein extrembryonales Gewebe, genannt Amnioserosa, welches in konstantem Kontakt mit dem Embryo steht und die dorsale Seite bedeckt. Die Diversität des extraembryonalen Gewebes in Form, Entwicklung und Funktion in Insekten bietet sich als herausragendes Model an um Fragen zu adressieren, die sich mit der Evolution von Form und Funktion spezifischer Epithelien beschäftigen und erklären wie diese Veränderungen genetisch festgelegt werden. In meiner Dissertation hab ich mir die Eigenschaften der extraembryonalen Entwicklung von Megaselia abdita zum Vorteil gemacht. Diese stellt eine Zwischenstufe dar, die Ähnlichkeiten zur Embryonalentwicklung von D. melanogaster aufweist, aber durch die Entwicklung zwei extraembryonaler Gewebe charakterisiert ist und somit Teil des ancestralen Embryonalentwicklungsprogrammes ist, welches für T. castaneum beschrieben wurde. Ich habe ein besonderes Augenmerk auf eine detaillierte in vivo Analyse der extraembryonalen Entwicklung gelegt, mit gesondertem Fokus auf morphogenetische und zelluläre Entwicklungen, und hierfür Light-sheet Mikroskopie etabliert und angewendet. Ich konnte einen Zusammenhang zwischen dem Verhalten des extraembryonalen Gewebes und dem Ortholog des T-Box Transkriptionsfaktors Dorsocross und dem Tumor necrosis Faktor Eiger in M.abdita zeigen. In D. melanogaster stellen diese die entscheidenden Gene dar, welche die Amnioserosa spezifizieren und ausbilden. Beobachtungen des lebenden Organismus und funktionale Untersuchungen legen einen wichtigen Zusammenhang zwischen dem extraembryonalen Gewebe von M. abdita und der extrazellulären Matrix nahe, welches selbst sehr genau reguliert zu sein scheint. Schlussfolgernd vergrößern die Ergebnisse dieser Studie unser Wissen über die Morphologie und Entwicklung des extraembryonalen Gewebes in M. abdita und bieten eine Technik zur Untersuchung von Nicht-Modelorganismen im lebenden Embryo, um Dynamiken während der frühen Entwicklung in toto zu analysieren.

Item Type: Dissertation
Supervisor: Wittbrodt, Prof. Dr. Joachim
Date of thesis defense: 16 December 2016
Date Deposited: 26 Jun 2017 10:56
Date: 2017
Faculties / Institutes: The Faculty of Bio Sciences > Dean's Office of the Faculty of Bio Sciences
Subjects: 500 Natural sciences and mathematics
570 Life sciences
590 Zoological sciences
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