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Calcium dynamics in dendrites and spines of spiny neurons in the somatosensory ‘barrel’ cortex of the rat

Nevian, Thomas

German Title: Kalzium Dynamik in Dendriten und Dornen von Sternzellen im Fäßchenfeld des somatosensorischen Kortex der Ratte

English Title: Calcium dynamics in dendrites and spines of spiny neurons in the somatosensory ‘barrel’ cortex of the rat

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Abstract

Two-photon excitation fluorescence microscopy was combined with the patch-clamp technique to study the Ca2+ dynamics in dendrites and spines of spiny neurons of layer 4 of the somatosensory cortex in acute thalamocortical brain slices of young (P13-P15) rats. Back-propagating action potentials (bAPs) resulted in a transient rise in Ca2+ in all dendrites and spines tested, representing a global intracellular chemical signal about the activity of the cell. In contrast, synaptically evoked excitatory postsynaptic potentials (EPSPs) resulted in a synapse specific, local increase in Ca2+. Pairing both stimuli at different inter-stimulus intervals revealed a precisely tuned coincidence detection mechanism for pre- and postsynaptic activity, coded in the peak Ca2+ transient amplitude. Linear, sub- and supralinear summation of the Ca2+ transients, depending on the time interval and the order of bAP and EPSP, was found. Ca2+ influx was maximal when the action potential followed synaptic stimulation within less than 20 ms. The mechanism of maximal Ca2+ influx could be explained by the properites of the NMDA receptor channel, which was activated by binding glutamate during synaptic stimulation and subsequent relief of the Mg2+ block by the bAP. Coincidence detection was restricted to the synaptic contact and it did not depend on the distance of the contact from the soma. This temporally and spatially highly restricted coincidence detection mechanism, which emplyed the Ca2+ transient amplitude as a readout signal might serve as an input specific trigger for spike-timing dependent plasticity. Indeed potentiation of EPSPs to 150% of the baseline amplitude could be induced by pairing extracellular stimulation with bAPs within the coincidence detection interval. Reversing the order of the stimuli resulted in depression of the EPSP amplitude to 70%. Thus it was concluded that spiny neurons in layer 4 of the juvenile rat barrel cortex exhibit spike-timing dependent plasticity, which corresponded well to the Ca2+ code used by their spines for coincidence detection.

Translation of abstract (German)

Ein Zwei-Photonen Fluoreszenz Mikroskop wurde mit einem Aufbau für Patch-Clamp kombiniert, um die Kalzium Dynamik in Sternzellen in Schicht 4 des somatosensorischen Kortex in Gehirnschnitten von jungen Ratten (P13-P15) zu untersuchen. Zurücklaufende Aktionspotentiale verursachten einen kurzzeitigen Anstieg des intrazellulären Kalziums in allen Dendriten und Dornen. Dieser Anstieg repräsentierte ein globales intrazelluläres, chemisches Signal über den Aktionszustand der Zelle. Im Gegensatz dazu, resultierten synaptisch ausgelöste postsynaptische Potentiale in einem lokalen Anstieg der intrazellulären Kalziumkonzentration. Das Paaren beider Stimuli mit variirendem zeitlichen Abstand zeigte einen genau abgestimmten Koinzidenz-Detektions Mechanismus für prä- und postsynaptische Aktivität, dessen Ergebnis in der absoluten Kalziumamplitude kodiert wurde. Die lineare, sub- oder supralineare Summation der Kalziumtransienten war von dem zeitlichen Abstand und der Reihenfolge von prä- und postsynaptischer Aktivität abhängig. Der Kalziumeinstrom war maximal, wenn das Aktionspotential der synaptischen Aktivierung innerhalb von 20 ms folgte. Der Mechanismus konnte durch die Eigenschaften des NMDA Rezeptors erklärt werden. Die Koinzidenz-Detektion war ebenfalls räumlich auf die aktive Dorne beschränkt und war nicht von der Entfernung der Dorne vom Zellkörper abhängig. Dieses zeitlich und räumlich sehr beschränkte Koinzidenz-Signal, welches den Grad der Koinzidenz in der Kalziumamplitude kodierte, könnte eingangsspezifisch zur Veränderung der synaptischen Verbindungstärke während korrelierter Aktivität genutzt werden. In der Tat konnte durch koinzidente prä- und postsynaptische Aktivität die Amplitude postsynaptischer Potentiale auf 150% im Vergleich zur Referenzamplitude verstärkt werden. Ein Umkehren der Abfolge der Stimulierung resultierte in einer Depression der postsynaptischen Potentiale auf 70%. Damit wurde gezeigt, dass Sternzellen in Schicht 4 des Fäßchenkortex von jungen Ratten aktivitätsabhängige Plastizität zeigen, welche gut mit dem Kalziumkode der Koinzidenzdetektion übereinstimmt.

Item Type: Dissertation
Supervisor: Sakmann, Prof. Dr. Bert
Date of thesis defense: 12 February 2003
Date Deposited: 27 Feb 2003 09:49
Date: 2002
Faculties / Institutes: Service facilities > Max-Planck-Institute allgemein > MPI for Medical Research
Subjects: 530 Physics
Controlled Keywords: Calcium, Calcium-bindende Proteine, Calciumkonzentration, Dendrit, Spine, Großhirnrinde, Nervenzelle, Neuron, Elektrophysiologie
Uncontrolled Keywords: Sternzelle, Fäßchen-Kortex , Zwei-Photonen Fluoreszenz Mikroskopie , Kalziumdynamikspiny stellate , LTP , LTD , patch-clamp , two-photon excitation fluorescence microscopy
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