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Molecular phylogeography and population genetics of the brine shrimp Artemia (Crustacea, Branchiopoda, Anostraca)

Eimanifar, Amin

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Abstract

Brine shrimps Artemia (Crustacea, Anostraca) are a group of cosmopolitan extremophile microcrustaceans which are composed of a complex of six sexual species and numerous Eurasian Haplotype Complex (EHC) lineages. In the present study, we analyzed a partial sequence of the mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I (COI) and nuclear Internal transcribed spacer1 (ITS1), as well as genomic fingerprints by ISSR-PCR (inter-simple sequence repeats) for a large set of Artemia specimens (N ~ 600) from various geographical localities (N = 102) across Eurasia and America. Asian lineages have revealed a mixture of paraphyletic and polyphyletic groups of Artemia. A. urmiana and A. tibetiana represent a species complex with multiple genetic lineages. EHC lineages (Eurasian and Africa) showed a star-like haplotype pattern, which had more genetic similarities to other sexual Asian species, except A. sinica. Bayesian analysis of COI was used to estimate the time of divergence of Asian Artemia species. The Bayesian analysis indicated that Asian taxa are relatively young, particularly EHC lineages. A. urmiana recorded as the oldest species originated in the Pleistocene and could be considered as a major source of its expansion to its modern habitats in Eurasia. Molecular dating analyses using a relaxed bayesian molecular clock depicted that A. sinica has been diverged from other Asian lineages in the Miocene, around 20 million years ago (Mya). A. urmiana was the dominant sexual species in Urmia Lake exhibiting a high genetic diversity with a low level of genetic structure in the entire lake. This species was essentially homogeneous indicative of panmixia. A correlation between population differentiation and geographical and ecological differences was not observed. The invasive A. franciscana have permanently colonized 31 geographical localities along the southern and eastern coastal regions of Asia. EHC lineages were observed in 39 inland geographical localities in Asia. Asian A. franciscana generated a signature of haplotype diversity as compared to the source population from Great Salt Lake (GSL, USA). The high genetic diversity of Asian A. franciscana is probably attributed the numerous, human-mediated, dispersal events and multiple introductions from GSL & San Francisco Bay (SFB, USA) and eventually indirect introductions from other native localities in the Americas. Our results indicate that biological invasion do not necessarily lead to reduced genetic diversity, particularly if multiple source populations, each with distinctive genetic composition, contribute to the founding populations. EHC lineages showed low genetic diversity which is in contrast to the restricted geographic distribution, strong genetic structure, and regional endemism of sexual Artemia lineages in Asia. A. franciscana in GSL revealed the same condition as observed in A. urmiana. It showed a high genetic diversity with an evidence of panmixia throughout the lake.

Translation of abstract (German)

Artemia (Crustacea, Anostraca) ist eine Gruppe kosmopolitischer, extremophiler Microcrustaceen, die sich aus einem Komplex sechs sexueller Arten und zahlreicher EHC (Eurasian Haplotype Complex) Abstammungslinien zusammensetzt. In dieser Studie wurden partielle Sequenzen der mitochondrialen Untereinheit I des Cytochrom c Oxidase Gens (COI), des nukleären Gens Internal transcribed spacer1 (ITS1) und daneben DNA-Fingerprints mittels ISSR-PCR (inter-simple sequence repeats) eines umfangreichen Sets von Artemien (N ≈ 600) unterschiedlicher geographischer Lokalitäten (N = 102) innerhalb Eurasiens und Amerikas analysiert. Asiatische Abstammungslinien zeigten eine Mischung von para- und polyphyletischen Artemia-Gruppen. A. urmiana und A. tibetiana gehörten zum selben Artenkomplex mit mehrfachen genetischen Abstammungslinien. EHC Abstammungslinien (Eurasien und Afrika) zeichneten sich durch ein sternförmiges Haplotypenmuster aus, das – mit Ausnahme von A. sinica – eine höhere genetische Ähnlichkeit zu anderen sexuellen asiatischen Arten aufwies. Bayessche Analysen des COI Gens wurden verwendet, um den Zeitpunkt der Aufspaltung der asiatischen Artemia Arten abzuschätzen. Die Analysen weisen darauf hin, dass asiatische Taxa und EHC im Besonderen relativ jung sind. A. urmiana ist die älteste bekannte Art, entstammt dem Pleistozän und kann als eine Hauptquelle der Ausbreitung in die modernen Habitate Eurasiens angesehen werden. Molekulare, auf einer Bayesschen „relaxed molecular clock“ basierende Datierungsmethoden zeigten, dass sich A. sinica von den übrigen asiatischen Abstammungslinien im Miozän vor etwa 20 Millionen Jahren abspaltete. A. urmiana ist die dominierende sexuelle Art im Urmiasee und von hoher genetischer Diversität mit einer geringen Populationsstruktur im gesamten See geprägt. Diese Art war genetisch homogen, was für eine panmiktische Population spricht. Eine Korrelation zwischen genetischer Differenzierung und geographischen und ökologischen Unterschieden konnte nicht festgestellt werden. Die invasive Art A. franciscana hat bis heute 31 Regionen entlang der Süd- und Ostküsten Asiens permanent kolonialisiert. EHC Abstammungslinien wurden in 39 Gebieten des Festlandes Asiens beobachtet. Im Vergleich zur Ursprungspopulation des Großen Salzsees (USA) weist A. franciscana in Asien eine spezifische Haplotypendiversität auf. Seine hohe genetische Diversität geht wahrscheinlich auf mehrfache anthropogene Dispersion, die wiederholte Einführung der Art aus dem GSL & San Francisco Bay (SFB, USA), sowie die indirekte Einführung aus anderen Ursprungsgebieten Amerikas zurück. Unsere Ergebnisse lassen darauf schließen, dass biologische Invasionen nicht zwingend mit verminderter genetischer Diversität einhergehen müssen. Dies ist insbesondere dann der Fall, wenn Ursprungspopulationen unterschiedlicher Herkunft und verschiedener genetischer Zusammensetzung neue Populationen begründen. EHC Abstammungslinien zeigen eine geringe genetische Diversität und stehen damit im Gegensatz zu sexuellen Artemia-Arten Asiens, welche durch ihre abgegrenzte geographische Verbreitung, die ausgeprägte Populationsstruktur und ihren regionalen Endemismus gekennzeichnet sind. A. franciscana vom Great Salt Lake zeigte ein ähnliches Muster wie A. urmiana. Die Art war geprägt von hoher genetischer Diversität und es gibt Hinweise auf Panmixie im gesamten See.

Document type: Dissertation
Supervisor: Wink, Prof. Dr. Michael
Place of Publication: Heidelberg
Date of thesis defense: 6 August 2014
Date Deposited: 01 Sep 2014 08:31
Date: 2014
Faculties / Institutes: The Faculty of Bio Sciences > Dean's Office of the Faculty of Bio Sciences
Fakultät für Ingenieurwissenschaften > Institute of Pharmacy and Molecular Biotechnology
DDC-classification: 500 Natural sciences and mathematics
590 Zoological sciences
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